Simbiontes termotolerantes, los microorganismos incomprendidos

Los corales y otros cnidarios que habitan en los arrecifes (animales con células urticantes), como las anémonas, albergan una variedad diversa de algas fotosintéticas de la familia Symbiodiniaceae, formando una simbiosis mutualista. La simbiosis entre los corales y sus algas fotosintéticas crea la base del ecosistema en los arrecifes de todo el mundo, ya que los simbiontes son responsables de proporcionar hasta el 100% de la energía que los corales necesitan para sobrevivir. Esta simbiosis, sin embargo, es sensible a las perturbaciones térmicas y está cada vez más amenazada debido al cambio climático. Cuando están sometidos a estrés térmico, los corales se blanquean, lo que resulta en la pérdida de sus simbiontes y pigmentos fotosintéticos, privando al anfitrión de una fuente vital de alimento y, a menudo, provocando la muerte del coral. Los factores de estrés del cambio climático provocan diferentes respuestas de los corales según el emparejamiento de anfitrión + simbionte, lo que permite que algunos corales persistan y prosperen a medida que los océanos se calientan. Específicamente, los estudios han identificado especies de simbiontes térmicamente tolerantes que pueden aumentar el umbral de blanqueamiento de los corales en 1-2 ° C. En algunos casos, los corales pagan por este aumento en la resiliencia del simbionte incurriendo en compensaciones metabólicas y recibiendo menos azúcar fijado por sus simbiontes. Algunas investigaciones han destacado cómo los microorganismos térmicamente tolerantes establecen una relación más de tipo parasitario para mantener la función a temperaturas más altas, pero este no es siempre el caso y algunos arrecifes de todo el mundo albergan corales con tolerancia térmica sin aparentes compensaciones de aptitud.

Figura 1. Comparación de fotosíntesis y calcificación en corales hospedando el simbionte termotolerante D. trenchii  (denotado S. trenchii aquí). A) D. trenchii se asocia con O. faveolata en arrecifes cálidos y turbios (foto por Dustin Kemp). (Recuadro)  Simbiontes D. trenchii de tamaño aproximado entre 8-12 μm. B) Las tasas fotosintéticas de D. trenchii son estadísticamente similares a otros simbiontes en los arrecifes. C) Las tasas de calcificación en corales que hospedan D. trenchii son significativamente reducidas en comparación a corales que hospedan otros simbiontes nativos en un rango de temperaturas. Figura tomada de Pettay et. al. 2015

En el Caribe, los corales que albergan al simbionte térmicamente tolerante Durusdinium trenchii muestran una mayor resistencia al blanqueamiento a temperaturas elevadas, pero a un costo. En los arrecifes del Caribe, el marco de coral masivo Orbicella faveolata comúnmente alberga D. trenchii o Cladocopium spp. Un estudio que comparó a O. Faveolata que alberga estos dos simbiontes encontró que las tasas de fotosíntesis entre los dos eran similares, pero los corales que albergan D. trenchii tenían tasas de calcificación la mitad que los corales que albergan C. spp (Figura 1). Esto sugeriría que D. trenchii aumenta la tolerancia térmica a costa de transferir menos carbono fijo al coral anfitrión; por tanto, estos corales tienen menos energía para invertir en calcificación. Al parecer, los datos genéticos de la población sugieren que esto puede deberse a que la relación entre D. trenchii y los huéspedes del Caribe está mal  adaptada. La baja diversidad genética indica que la actividad humana introdujo D. trenchii al Caribe en las últimas décadas y, por lo tanto, no ha tenido la oportunidad de coevolucionar con los hospederos de coral. D trenchii se encuentra a menudo en huéspedes después de una perturbación ambiental cuando las poblaciones de fondo pueden proliferar y desplazar a los simbiontes nativos estresados. La persistencia de simbiosis entre D. trenchii y hospederos caribeños podría permitir que los corales sobrevivan períodos de estrés térmico pero con importantes compensaciones. Las combinaciones de huésped + simbionte mal adaptadas probablemente no serán constructores de arrecifes efectivos y afectarán negativamente la acrecentamiento de los arrecifes si persisten a largo plazo en el Caribe.

Durusdinium podría considerarse un invasor en el Caribe, pero hay arrecifes en el Pacífico y el Mar Rojo, donde estos simbiontes han coevolucionado con huéspedes desde la época del Pleistoceno y forman simbiosis beneficiosas sin evidencia de compensaciones significativas. D. trenchii se encuentra comúnmente en arrecifes cálidos y turbios, lo que permite a los corales habitar entornos que normalmente se considerarían subóptimos y estresantes para los corales. Por ejemplo, Hume et al. 2020 examinó seis sitios de arrecifes en todo el sistema de arrecifes de Thuwal en el Mar Rojo para investigar las asociaciones de anfitrión-simbionte. Estos arrecifes experimentan constantemente temperaturas superiores a 32 ° C y fluctuaciones extremas de temperatura, y un gran porcentaje de corales albergan simbiontes D. trenchii, térmicamente tolerantes.

D. trenchii y D. glynnii también son simbiontes frecuentes que residen en los corales en el entorno extremo de la bahía de Nikko, Palaos. La bahía de Nikko es una ensenada turbia y poco profunda que se caracteriza por temperaturas entre 1 y 2 ° C más cálidas que los arrecifes marinos vecinos. Los corales de la bahía de Nikko mostraron una mayor resistencia al blanqueamiento y recuperación durante los eventos de blanqueamiento de 1998 y 2010 en comparación con los corales de los arrecifes marinos. De manera similar, los corales de la bahía de Nikko que albergan D. trenchii exhibieron un blanqueamiento uniformemente silencioso en comparación con las mismas especies de coral de los arrecifes en alta mar que albergan Cladocopium spp. cuando se expusieron al estrés térmico inducido por el laboratorio. Este mismo estudio encontró que el hospedero tuvo un impacto significativo en la respuesta de D. trenchii a la temperatura elevada, destacando la variabilidad de los mecanismos de tolerancia térmica en esta especie. Actualmente, la investigación en Palaos está intentando evaluar los efectos de diferentes factores bióticos en el desempeño de simbiosis térmicamente tolerantes y cómo estas relaciones responderán al cambio climático (Figura 2).

Figura 2. Izquierda: Dr. Todd LaJeunesse (Pennsylvania State University) muestreando corales termotolerantes de la Bahía de Nikko, Palaos. Estos corales hospedan simbiontes térmicamente tolerantes que les permiten prosperar en estos arrecifes cálidos y turbios. Los corales recolectados de los arrecifes de Palaos a la espera de ser sometidos a un experimento de estrés térmico para evaluar los impactos del cambio climático en simbiosis termotolerantes. Fotos por el Dr. Robin T. Smith (Science Under Sail Institute for Exploration).

Los simbiontes de coral térmicamente tolerantes pueden permitir que los corales prosperen en ambientes marginales y resistan el blanqueamiento en condiciones estresantes que se están volviendo más comunes debido al cambio climático antropogénico. En el Caribe, D. trenchii es un invasor microbiano reciente que ha formado simbiosis mal adaptadas con los corales y puede tener un efecto perjudicial sobre la calcificación al desplazar a los simbiontes nativos. Esto puede permitir que los corales sobrevivan a los eventos de blanqueamiento, pero con importantes compensaciones fisiológicas. Algunos trabajos recientes se han centrado en destacar a D. trenchii y a simbiontes térmicamente tolerantes más como parásitos debido a estas simbiosis mal adaptadas, pero esta no es toda la historia. En el Pacífico y el Mar Rojo, los simbiontes térmicamente tolerantes han coevolucionado con los huéspedes para formar simbiosis beneficiosas que no solo son térmicamente resistentes, sino que también funcionan a temperatura ambiente en comparación con los corales vecinos que albergan simbiontes menos tolerantes. Estos simbiontes podrían proporcionar información sobre los mecanismos que delimitan las especies tolerantes y sensibles y mostrar a los científicos cómo los simbiontes podrían ayudar a los corales a persistir en el futuro. Aprovechar con éxito la comprensión de los mecanismos de tolerancia térmica y los beneficios frente a las compensaciones de las simbiosis térmicamente tolerantes dentro de las poblaciones de coral ayudará en la gestión y conservación de los arrecifes resilientes.

Referencias:

Hoadley, K. D., Lewis, A. M., Wham, D. C., Pettay, D. T., Grasso, C., Smith, R., Kemp, D. W., LaJeunesse, T. C. and Warner, M. E. (2019). Host-symbiont combinations dictate the photo-physiological response of reef-building corals to thermal stress. Scientific Reports 9, 15.

Hume, B. C. C., Mejia-Restrepo, A., Voolstra, C. R. and Berumen, M. L. (2020). Fine-scale delineation of Symbiodiniaceae genotypes on a previously bleached central Red Sea reef system demonstrates a prevalence of coral host-specific associations. Coral Reefs, 19.

Pettay, D. T., Wham, D. C., Smith, R. T., Iglesias-Prieto, R. and LaJeunesse, T. C. (2015). Microbial invasion of the Caribbean by an Indo-Pacific coral zooxanthella. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 112, 7513-7518.