¡EL MISTERIO DEL MUCUS!

Escrito por: Rebecca Campbell Gibbel, MS, DVM

Traducido por: Fernando Ramírez-Verduzco

Revisado por: Matías Gómez-Corrales

THE MYSTERY OF MUCUS!

1. ¿PARA QUÉ SIRVE EL MUCUS?

Para muchos animales marinos, el mucus es una parte esencial de su vida ya que les proporciona una barrera protectora. Los peces payaso tienen una capa mucosa en la superficie de la piel, las branquias y el intestino que es de tres a cuatro veces más gruesa que la de otros peces de tamaño similar. Esta superficie babosa reduce la fricción al nadar, disminuye la deshidratación y evita la acumulación de bacterias. El mucus es producido constantemente por células caliciformes especializadas en la epidermis y es una parte esencial del sistema inmunológico innato de los peces [5]. Los animales cnidarios, como los corales y las anémonas, llevan una vida sedentaria y se ven amenazados por la acumulación de sedimentos sobre ellos, por esto tienen una capa de mucus en la superficie que se desprende continuamente, eliminando la arena y las bacterias adheridas. El mucus tiene un papel tan importante para ellos que su producción puede representar hasta el 40 % de su suministro diario de carbono [21]. El mucus es un componente importante del sistema inmunitario innato de los cnidarios, así como de los peces, ya que proporciona protección física contra los microorganismos invasores y produce compuestos antimicrobianos. Para evitar que los tentáculos de las anémonas se adhieran entre sí, su mucosidad contiene carbohidratos antiadhesivos [2] y también toxinas defensivas [14]. Pero eso no es todo: ¡los peces payaso y las anémonas se pueden comunicar químicamente a través de su mucosidad!

Figura 1. Una pareja de peces payaso confrontando a un camarógrafo. Fotografía por: Caroline Rogers.

2. UNA SIMBIOSIS ICÓNICA: ¿Qué gano yo?

Mucho antes de que Nemo saltara a la fama, la relación interdependiente entre los peces payaso y las anémonas ha sido un ejemplo clásico de simbiosis, en el que ambas partes se benefician de esta inusual asociación. Se estima que esta relación ha existido durante al menos 10 millones de años, así que han tenido tiempo de sobra para perfeccionarla [6].

Aunque las llamativas especies naranjas y negras suelen considerarse los peces payaso clásicos, los términos “pez anémona” y “pez payaso” son en realidad intercambiables. Para los peces, la relación con una anémona es obligatoria, lo que significa que no sobreviven mucho tiempo en la naturaleza sin la protección de una anémona hospedera. Para las anémonas participantes, la asociación es altamente beneficiosa, aunque curiosamente solo diez de las 1170 especies de anémonas de mar en los océanos Pacífico e Índico forman asociaciones con peces payaso [17].

Las anémonas pertenecen al feroz filo de los cnidarios, junto con los corales y las medusas. Todos estos animales poseen células urticantes en forma de arpón llamadas nematocistos, que repelen a los depredadores y se utilizan para aturdir y capturar presas, que pueden ir desde el diminuto zooplancton hasta pequeños peces. Existe un amplio espectro de toxicidad entre las anémonas. Las especies moderadas o altamente tóxicas pueden matar y consumir fácilmente peces de arrecife. La capacidad de los peces payaso para vivir sin sufrir daños entre los tentáculos urticantes de las anémonas ha despertado el interés de los científicos durante siglos. Los numerosos beneficios de esta relación se muestran en la siguiente tabla.

Tabla 1. Ventajas de una asociación simbiótica para los peces anémona y para las anémonas 

VENTAJAS PARA LOS PECES ANÉMONA	VENTAJAS PARA LA ANÉMONA HOSPEDERA
Vivir en un hospedero que pica y mata a peces depredadores en el arrecife aumenta la supervivencia.	Los peces anémona ahuyentan agresivamente a los depredadores de las anémonas, lo que mejora la supervivencia de la anémona [19].
Los huevos de los peces payaso se depositan dentro de las anémonas y están protegidos por sus tentáculos urticantes [19].	La anémona aprovecha los desechos depositados por el pez anémona, transformándolos en nutrientes.
Los peces anémona que viven en simbiosis con anémonas tienen una vida muy larga, de hasta 35 años, frente a un máximo de 5 a 10 años para peces de tamaño similar [14].	El movimiento del pez evita el estancamiento del agua, reduce la sedimentación y airea los tentáculos de la anémona.
Los peces payaso pueden aprovechar la comida que la anémona ha capturado, lo que les permite permanecer al cuidado de su hospedera.	Los peces eliminan y se comen los parásitos de la anémona.

Figura 2. Una de las diez únicas anémonas que albergan peces payaso, aunque abundan las formas de color. Foto de Caroline Rogers.

3. SELECCIÓN Y CONEXIÓN

¿TINDER PARA PECES?

Dado que para un pez anémona es un beneficio tan grande conseguir una anémona, ¿cómo se determina qué pez se lleva la lotería? Algunas especies de peces payaso, como Amphiprion frenatus y A. sebae, están tan especializadas que únicamente se asocian con una sola especie de anémona. Otros son menos selectivos, como el pez payaso A. ocellaris, que se asocia con hasta tres tipos de anémonas, mientras que los generalistas de bajo mantenimiento como A. clarkii pueden vivir con hasta 10 especies de anémonas [15].

El tamaño corporal es un factor clave en la competencia por los bienes raíces de mejor calidad. Los peces anémona de mayor tamaño tienden a monopolizar por completo a su hospedera, al grado  que una anémona espaciosa sólo es ocupada por una pareja reproductora de peces grandes. Las especies de peces anémona más pequeñas son desplazadas hacia anémonas menos deseables o forzadas a mantenerse en espera cerca de una anémona [9].

Algunos peces payaso, como A. biaculeatus, han desarrollado grandes espinas intimidantes en las mejillas que les dan una ventaja competitiva favorable, ya que su principal valor para la anémona es su capacidad para ahuyentar peces depredadores. Una forma final en la que los peces anémona mejoran sus probabilidades de conseguir “su pareja ideal” es comportándose de manera perpetuamente agresiva. Pueden confrontar, morder y perseguir a cualquier pez o buzo que se acerque demasiado y acosarán a los de su misma especie que estén por debajo de ellos en la lista de espera [4].

Figura 3. Los perros guardianes y los peces payaso son más efectivos para ahuyentar intrusos si son grandes, intimidantes y agresivos.

¿CÓMO ENCUENTRAN LOS PECES A SUS ANÉMONAS?

Incluso antes de entrar en la competencia por ocupar una anémona valiosa, los peces payaso deben primero localizar un posible hospedero que podría estar a gran distancia. Después de que eclosionan los huevos depositados bajo los brazos de la anémona hospedera, las crías de pez payaso emergen y pasan por un breve periodo pelágico (en mar abierto). Pero los peces anémona juveniles deben encontrar anémonas protectoras rápidamente. Varios experimentos han demostrado que pueden reconocer la especie de anémona de su lugar natal siguiendo señales químicas transportadas por el agua, principalmente oliendo el moco secretado por la especie de anémona bajo la cual nacieron [7].

RELACIONES TÓXICAS

Existe una considerable variedad de toxicidad entre las diez especies de anémonas marinas que forman relaciones simbióticas con los peces payaso. Las toxinas de las anémonas atacan los sistemas neurológico y hematológico de sus presas y causan el mismo daño en peces payaso no aclimatados. Un estudio de Nedoskyko et al. (2014) demostró que las anémonas mayormente seleccionadas son aquellas con toxicidad intermedia. Las anémonas más tóxicas tenían pocos peces payaso asociados, presumiblemente por la dificultad adicional que representa para los peces evitar ser envenenados. El pez anémona que logra aprovechar a la anémona más tóxica está protegido por una capa de moco extremadamente gruesa.

Los peces anémona también deben seleccionar los sitios de oviposición (un término elegante para “nido”) equilibrando la necesidad de tener una anémona que proteja a los embriones en desarrollo, pero que no dañe a las larvas al momento de eclosionar.

Figura 4.  Toxicidad del veneno de las anémonas en comparación con el número de especies de peces anémona que se asocian con ellas. Tomado de Nedoskyko et al., 2014.

4. COMPATIBILIDAD DE MUCUS: ¿La clave para una vida feliz?

COMPORTAMIENTO DE ACLIMATACIÓN

Antes de que se establezca cualquier asociación simbiótica, un pez anémona debe primero aclimatarse a una anémona hospedera; de lo contrario, el pez será picado y posiblemente muera. Esta alianza de alto riesgo se inicia por el pez mediante patrones de comportamiento estereotipados. Primero, el pez hace contacto cauteloso mordisqueando y rozando suavemente los tentáculos de la anémona. Luego, toca la anémona con sus aletas pectorales y finalmente frota todo su cuerpo contra los tentáculos de la anémona [1]. Sin un periodo de aclimatación, los peces payaso son picados por las anémonas, pero una vez aclimatados, pueden moverse libremente entre los tentáculos sin que la anémona los pique [11]. La síntesis de las toxinas de la anémona tiene un costo metabólico, por lo que es ventajoso no desperdiciar municiones en un pez compañero.

FUSIÓN DEL MICROBIOMA

Parte del proceso de aceptación mutua entre el pez y la anémona comienza antes del primer contacto físico. En experimentos donde anémonas y peces payaso se mantienen en el mismo tanque sin contacto físico, se observa una convergencia entre las distintas comunidades bacterianas que viven en las superficies tanto del pez anémona como de las anémonas. Se ha propuesto que esta modificación de las firmas microbianas desempeña un papel esencial en el establecimiento de la asociación simbiótica [18].

COMPATIBILIDAD DEL MUCUS

Y ahora hemos llegado a la gran pregunta: ¿cómo evitan los peces anémona ser picados por su anémona hospedera? Los científicos saben desde hace décadas que la clave de este enigma tiene que ver con el mucus, tanto el del pez payaso como el de la anémona. ¿El pez se disfraza para tener el “sabor” de una anémona al untarse con el moco de su hospedera? ¿Es esto lo que desanima a una anémona hospedera de picar a un pez payaso ya aclimatado? ¿Los peces anémona realmente son picados, pero son inmunes al veneno? Años de estudio han reunido las piezas que ayudan a responder estas preguntas. Estas son algunas partes clave del rompecabezas:

• Algunos peces anémona tienen protección innata contra las picaduras de ciertas especies de anémonas, pero no de otras. Sin embargo, la mayoría de los peces payaso deben trabajar para adquirir y mantener esta protección [8]. Dado que existen tantas combinaciones entre diferentes especies de peces anémona y las anémonas, no sorprende que hayan evolucionado estrategias distintas.
• Los peces anémona pueden desarrollar resistencia a una anémona hospedera simplemente al exponerse al moco de la anémona en un tanque con agua [12].
• Si se retira cuidadosamente el moco de la piel de un pez anémona simbiótico después del proceso de aclimatación, la anémona deja de reconocer al pez como amigo y lo atacará [22]. Y si el pez anémona es separado de su anémona por dos meses, pierde la aclimatación y vuelve a ser vulnerable a las picaduras [6].
• Los peces anémona recolectan proteínas superficiales de su hospedera e incorporan esos antígenos en su propio mucus, el cual funciona como un camuflaje químico que hace que el pez se parezca a la anémona. Estas proteínas no están presentes en el mucus de peces que no habitan una anémona hospedera [7].
• Cuando a una anémona hospedera se le presenta el moco de un pez payaso aclimatado, la anémona reduce significativamente la activación de sus nematocistos, además muestran menor inclinación a picar a especies de peces que usualmente se asocian con ellas, incluso si no están aclimatadas [10].

Tomando en conjunto todas estas pistas, la respuesta parece ser que la aclimatación para una asociación armoniosa es un proceso bidireccional. Las anémonas aprenden a no disparar sus toxinas y los peces anémona aprenden a equiparse con uniformes mucosos para identificarse como miembros del equipo local. ¡Como en toda verdadera asociación, ambos lados hacen concesiones por el bien de la relación!

Figura 5. Una pareja de peces anémona rosados acurrucada entre los tentáculos de su anémona hospedera. Fotografía de Rebecca Gibbel

REFERENCIAS:

1. Balamurugan, J., Kumar, T. A., Kannan, R., & Pradeep, H. D. (2014). Acclimation behaviour and bio-chemical changes during anemonefish (Amphiprion sebae) and sea anemone (Stichodactyla haddoni) symbiosis. Symbiosis, 64, 127-138.
2. Bavington, C.D.; Lever, R.; Mulloy, B.; Grundy, M.M.; Page, C.P.; Richardson, N.V.; McKenzie, J.D. Anti-adhesive glycoproteins in echinoderm mucus secretions. Comp. Biochem. Physiol. B Biochem. Mol. Biol. 2004, 139, 607–617
3. Brooks, W. R., & Mariscal, R. N. (1984). The acclimation of anemone fishes to sea anemones: protection by changes in the fish’s mucous coat. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 80(3), 277-285.    
4. Buston, P. M. (2003). Mortality is associated with social rank in the clown anemonefish (Amphiprion percula). Marine Biology, 143, 811-815.
5. Dash, S., Das, S. K., Samal, J., & Thatoi, H. N. (2018). Epidermal mucus, a major determinant in fish health: a review. Iranian journal of veterinary research, 19(2), 72.
6. Da Silva, K. B., & Nedosyko, A. (2016). Sea anemones and anemonefish: a match made in Heaven. The Cnidaria, Past, Present and Future: The world of Medusa and her sisters, 425-438.
7. Elliott, J. K., Mariscal, R. N., & Roux, K. H. (1994). Do anemonefishes use molecular mimicry to avoid being stung by host anemones?Journal of experimental marine biology and ecology, 179(1), 99-113.
8. Elliott, J. K., & Mariscal, R. N. (1997). Acclimation or innate protection of anemonefishes from sea anemones?. Copeia, 284-289.
9. Fricke, H. W. (1979). Mating system, resource defence and sex change in the anemonefish Amphiprion akallopisos. Zeitschrift für Tierpsychologie, 50(3), 313-326.
10. Hoepner, C. M., Fobert, E. K., Rudd, D., Petersen, O., Abbott, C. A., & Da Silva, K. B. (2024). Friend, food, or foe: sea anemones discharge fewer nematocysts at familiar anemonefish after delayed mucus adaptation. bioRxiv, 2024-02.
11. Mariscal, R. N. (1972). Behavior of symbiotic fishes and sea anemones. In Behavior of Marine Animals: Current Perspectives in Research Volume 2: Vertebrates (pp. 327-360). Boston, MA: Springer US.
12. Mebs, D. (2009). Chemical biology of the mutualistic relationships of sea anemones with fish and crustaceans. Toxicon, 54(8), 1071-1074.
13. Murata, M., Miyagawa-Kohshima, K., Nakanishi, K., & Naya, Y. (1986). Characterization of compounds that induce symbiosis between sea anemone and anemone fish. Science, 234(4776), 585-587.
14. Nedosyko AM, Young JE, Edwards JW, Burke da Silva K (2014) Searching for a Toxic Key to Unlock the Mystery of Anemonefish and Anemone Symbiosis. PLoS ONE 9(5): e98449. doi:10.1371/journal.pone.0098449
15. Nguyen, T. H. T. (2020). Adaptation of anemonefish to their host anemones: From genetics to physiology.
16. Nguyen, H.-T. T., Zhao, M., Wang, T., Dang, B. T., Geffen, A. J., & Cummins, S. F. (2024). Sea anemone–anemonefish symbiosis: Behavior and mucous protein profiling. Journal of Fish Biology, 105(2), 603–618. https://doi.org/10.1111/jfb.15772
17. Rodríguez, E., Fautin, D. G., & Daly, M. (2022). World list of Actiniaria. World Register of Marine Species.
18. Roux, N., Lami, R., Salis, P., Magré, K., Romans, P., Masanet, P., Lecchini, D., & Laudet, V. (2019). Sea anemone and clownfish microbiota diversity and variation during the initial steps of symbiosis. Scientific reports, 9(1), 19491.   
19. Saenz-Agudelo, P., Jones, G. P., Thorrold, S. R., & Planes, S. (2011). Detrimental effects of host anemone bleaching on anemonefish populations. Coral Reefs, 30, 497-506.
20. Schligler, J., Blandin, A., Beldade, R., & Mills, S. C. (2022). Aggression of an orange-fin anemonefish to a blacktip reef shark: a potential example of fish mobbing? Marine Biodiversity, 52(2), 17.
21. Wild, C.; Woyt, H.; Markus Huettel, M. Influence of coral mucus on nutrient fluxes in carbonate sand. Mar. Ecol. Progr. Ser. 2005, 287, 87–98.
22. Winn, H. E., & Olla, B. L. (2012). Behavior of marine animals: Current perspectives in research.